De molen is vernoemd naar Aeolus, de god van de wind. Al in 1407 zou hier een molen hebben gestaan, die in 1585 werd aangekocht door het stadsbestuur, dat tot 1668 eigenaar bleef van de huidige molen. In 1668 werd door Gerrit Cente Palestijn een stenen molen gebouwd, die op zijn beurt in 1790 vervangen werd door de huidige molen.

Brand en onthoofding
Op 8 september 1797 brandde de molen uit. Vlak daarna werd hij hersteld door Jan van der Mey. In 1915 werd de molen onthoofd, maar, na aankoop door de gemeente (1954), werd hij rond 1956 hersteld met het gaandewerk uit de korenmolen Windlust in Wateringen en de bovenas van de in 1953 gesloopte Noordmolen van de polder Berkel.

Vanaf 1977
Na vertrek van de coöperatie in 1977 werd vanaf die tijd de molen bemalen door huurder Niek Boekestijn en zijn zoon Niek junior. Zij verwierven de molen in 1992 in eigendom en dreven in de molen een bloeiende zaak in ambachtelijke meelproducten. Door het plotselinge overlijden van Niek junior kwam hieraan in 2000 een abrupt einde.

In 2002 kocht de gemeente de molen terug en liet deze in 2004-2005 restaureren. Op 12 september 2009 heeft de gemeente Vlaardingen de molen in eigendom overgedragen aan de Stichting Exploitatie Molen Aeolus.

Onderin de molen is een winkel gevestigd.