De eerste molen op deze locatie werd vóór 1616 gebouwd, een standerdmolen. Deze waaide om in 1714, waarna een achtkant werd gebouwd. In 1855 maakte deze plaats voor de huidige molen. Deze herbouw gebeurde in opdracht van Hilbrand Runsink. In 1869 en 1876 staat Pieter Runsink genoteerd als eigenaar; tot 1926 was dat weer een Hilbrand Runsink.

In mei 1926 kocht K. Haitsma de molen voor ƒ 2400,--. De pellerij en de weitstenen werden in 1926 door hem verwijderd. Toen werd ook een benzinemotor van 20 pk als hulpkracht geplaatst. Opmerkelijk voor een Groninger molen is dat men hier nooit een wiekverbetering als zelfzwichting heeft toegepast: er werd gemalen met zeilen.
In april 1939 werd een beschadigde roede nog hersteld door molenmaker Takens, maar evengoed volgde datzelfde jaar afbraak tot stellinghoogte.

In 1997 kocht de Molenstichting Onderdendam het onderstuk. De stichting kocht daarnaast het achtkant van de in 1942 onttakelde korenmolen van Slaghekke te Rijssen (gebouwd in 1896 door Ten Zijthoff uit Deventer). Het achtkant werd gedemonteerd, naar Bedum vervoerd en daar opgeslagen. Van dat achtkant zijn voor de herbouw in Onderdendam uiteindelijk stijlen, en enkele binten met korbelen gebruikt; niet alles kon opnieuw worden toegepast. 
In 2005 werd de onderbouw gerestaureerd, de stelling aangebracht en het tussenachtkant opgemetseld. Op 26 april 2008 volgde het bovenachtkant en 20 september de kap.

De molen is sinds de herbouw onmiskenbaar bestemd voor het toerisme: op de begane grond werd restaurant "In de Molen" gevestigd; de eerste en tweede zolder zijn ingericht voor 'bed & breakfast'. Nog hoger is een afdeling van het museum 't Hoogeland te Warffum gevestigd. Maar: vanaf de stelling is dit helemaal een korenmolen, geheel maalvaardig met twee koppel stenen.
Geruime tijd na de oplevering is de molen pas in de bedoelde kleuren geschilderd, eerder liet men hem in de grondverf vanwege het vochtgehalte in het nog nieuwe hout.

Op 25 november 2013 werd restaurant "In de molen" onderscheiden met een Michelin-ster. Sinds het einde van 2016 is er een andere eigenaar en heet het "Restaurant de Molenaar".

In 2017 kreeg ook deze molen te maken met het 'gedeelde-roeden-probleem' en volgde stilstand. In april 2018 gingen beide gedeelde roeden eruit; in oktober dat jaar kwamen er nieuwe roeden uit één stuk en begin november was de molen weer maalvaardig.