In 1855 liet Jan Meys, die in het gehucht Wolfshuis bij Bemelen woonde, een windmolen bouwen, die in 1856 gereed kwam. Het was een bijzonder gunstige plek op het later zogeheten Plateau van Margraten. Van welke kant men ook kwam, bijna altijd was de windmolen zichtbaar. De windvang was uiteraard ook buitengewoon goed.

De windmolen van Wolfshuis is de enige windmolen van Nederland die opgebouwd is van mergelsteen, het natuurlijke bouwmateriaal uit de omgeving. Alleen het smalle bovendeel is van baksteen en dat heeft een reden: dit in 1923 aangebracht nadat de molen was uitgebrand. Het opgemetselde deel was nodig om het kruiwerk en de kap, die van een andere molen afkomstig waren, op de romp te laten passen.

Een deel van de molenberg werd in het begin van de jaren '20 weggegraven voor de bouw van een machinekamer. Daar werd een petroleummotor geplaatst voor de aandrijving van een maalstoel onderin de molen. Het ijzeren koelwatervat van de motor stond naast de uitlaat voor de buitenmuur. De motor werkte tot in het begin van de jaren dertig. In die tijd werd een loods bij de molen gebouwd, waarin een elektrisch aangedreven maalstoel werd geplaatst.

Zoals al vermeld: in 1923 brandde de molen geheel uit. Toenmalig eigenaar Smeets, die in Sibbe woonde, was zeer royaal verzekerd en kon daarom zonder zorgen met de wederopbouw beginnen.
De molen kreeg vervolgens een geheel ijzeren gangwerk, waarvan de maker niet bekend is. Er zijn aanwijzigingen, dat het van Pasteger uit Luik (B) is. De stalen koningspil werd door het bovenwiel aangedreven met behulp van een houten schijfloop op een zwaar klauwijzer. Dit ijzer was aan de bovenzijde met de tap gelagerd in de ijzerbalk van de kap en aan de onderzijde met een klauw, die in een speciale kop op de koning paste. Daardoor ontstond een enigszins beweegbare koppeling waarmee het overkruien van de kap ten opzichte van de koning werd opgevangen.
De koningspil was beneden gelagerd in een taatspot, geplaatst op een draagbalk van de steenzolder, en boven met een glijlager tegen een balk onder de kapzolder. Het spoorwiel op de koningspil was van gietijzer en had houten tanden; de steenrondsels op de staakijzers waren eveneens van gietijzer.
Slap waren de lange en de korte schoren, die onder invloed van hun gewicht en de druk bij het kruien sterk doorbogen, hetgeen ook zijn invloed op de rest van de staart had.

Na het vertrek (1935) van pachter Derks naar de Volmolen in Susteren werkte Braakhuis in de volgende jaren met knechten. Het gemaal verliep echter en in 1939 verkocht Braakhuis de molen aan de Gemeentespaarbank van Maastricht. Die bank verkocht de molen in 1940 aan koopman Cornips te Berg en Terblijt.
Cornips wilde in 1941 de in slechte staat verkerende windmolen afbreken. Acties van jhr. mr. F. van Rijckevorsel, bestuurslid van De Hollandsche Molen, en ook de burgemeester van Wylre, waartoe Wolfshuis behoorde, voorkwamen dit: in 1942 werd de Maastrichtse industrieel Edmond Hustinx eigenaar. Deze verkocht de molen in 1947 aan de veehandelaar Maternus Constant Hubert Creusen.

In 1956 kocht de kunstschilder Kees Graaf uit Den Helder de molen van Creusen. De molen verkeerde toen inwendig maar vooral uitwendig, na bijna twintig jaar stilstand, in slechte staat. Graaf wilde in de molen gaan wonen en er zijn atelier vestigen. Zover kwam het niet. Wel gaf hij de aanzet daartoe door het ijzeren gangwerk en het maalwerk te laten uitbreken en op het erf te leggen....
(Gelukkig ging dit gaandewerk niet verloren: het werd door Adriaens uit Weert aangekocht en later geplaatst in de molen van Laar (bij Weert), die in 1954 door storm deels was vernield).

Na de romp inwendig aldus vertimmerd te hebben, verkocht Graaf in 1957 de uitwendig vervallen molen aan de Stichting Het Limburgs Landschap voor ruim ƒ 1500,--.  Vervolgens is de molen enige tijd voor bewoning verhuurd geweest. Zo woonden rond 1960 Gerard en Maria Lemmens in deze vooral 's winters koude en tochtige molen. In december 1960 werd daar hun zoon Camille geboren.

In 1957 resp. 1971 werden een kleine en grote herstelbeurt uitgevoerd: kap, beide spruiten, lange en korte schoren, staartbalk, windpeluw en een roede werden daarbij vernieuwd.
In 1982 onderging de molen opnieuw een restauratie. Het doel daarvan was de molen in te richten als informatiecentrum en kantoor van de Milieufederatie Limburg. Op feestelijke wijze vond op 3 oktober van dat jaar de opening daarvan plaats. De molen werd alleen draaivaardig; een binnenwerk werd toen niet aangebracht. 

Uiteindelijk vertrok de Milieufederatie Limburg weer en diende de gelegenheid zich aan om de molen weer echt maalvaardig te maken. Dit gebeurde in 2000/2001, toen het binnenwerk van de molen op opvallende doch simpele wijze werd gereconstrueerd: het gaandewerk van de molen van Weert-Laar werd 1-op-1 gekopieerd (het was immers uit Wolfshuis afkomstig!) en vervolgens geplaatst. Op Nationale Molendag 2001 nam men aldus een maalvaardige molen in gebruik.

Zeer bijzonder is de zeer oude en rijk van klinknagels voorziene binnenroede. Het fabrikaat is tot op heden niet vastgesteld, gedacht is wel aan een Van Vynckt of een Prins van Oranje. Inmiddels (najaar 2021) houdt men het op een zeer vroege, nog experimentele Potroede, die blijkbaar buitengewoon goed is uitgevallen en alles daarom heeft overleefd.

In april 2020 begon een grote onderhoudsbeurt. Op 4 mei 2020 werden 's morgens beide roeden gestreken en als gevolg stond de molen langere tijd 'met de handen in de zij'.
In het voorjaar van 2021 zette men de romp rondom in de steigers, dit om de mergelstenen goed na te kunnen kijken en zo nodig te repareren. Het herstel nam de nodige tijd in beslag en zeer laat in 2021 werden de roeden gestoken: de antieke, geheel gereviseerde geklonken binnenroede en een nieuwe, eveneens geklonken, buitenroede.
Veel aandacht is ook besteed aan het schilderwerk van het wiekenkruis, dat geheel is teruggebracht in de stijl van de jaren '30, dus met brede rood-wit-blauwe strepen over voorzomen, windborden en roeden.

De molen is thans weer volop in bedrijf: er wordt zeer vaak bedrijfsmatig gemalen.